Nowe dane o tym, jak działają grzyby „mrówek zombie”


Jerry A. Coyne 2020-06-15


Kiedy przeczytałem w prasie o tym nowym artykule w „PNAS”, myślałem, że autorzy odkryli nowe rozwiązanie problemu, jak grzyb Ophiocoryceps unilateralis, pasożyt mrówek, zamienia mrówkę w zombie, zachowującą się w sposób, który ułatwia rozprzestrzenianie zarodników grzyba.


Ludzi fascynuje taki system z powodu związku z „zombie”, jak też dlatego, że grzyb (uważany za „niższy” gatunek) potrafi kontrolować zachowanie mrówki. W tym wypadku grzyb w jakiś sposób powoduje, że zakażona mrówka wspina się na rośliny, mocno w nie wgryza i umiera, pozwalając na rozrzucenie grzybnych zarodników w powietrze z łodygi, która wyrasta ze zwłok mrówki. Zarodniki rozlatują się i mogą spaść na inną mrówkę, żeby cykl życiowy grzyba zaczął się  na nowo. Tutaj jest cykl życiowy z MicrobeWiki:


 



I zdjęcie martwej mrówki z grzybem wyrastającym z jej zwłok. Proszę zauważyć, jak mrówka wgryzła się w roślinę: prawdziwy chwyt śmierci!



A tutaj jest wideo z Planet Earth, z narracją Davida Attenborough, pokazujące „atak morderczego grzyba” Cordyceps (inny gatunek, który zabija w ten sam sposób) na mrówki (innego gatunku). Zasada jednak jest ta sama (choć niekoniecznie ten sam mechanizm).


 

Istnieją inne przykłady mikrobów lub grzybów, które kontrolują zachowanie swoich gospodarzy w taki sposób, by umożliwić własne szerzenie się kosztem życia gospodarza. Innym słynnym przykładem jest pasożyt pierwotniak Toxoplasma gondii, który wydaje się zmieniać zachowanie gryzoni - swojego pośredniego gospodarza - powodując, że tracą strach przed kotami. Gryzonie są w ten sposób łatwiej chwytane i pożerane przez koty, które następnie szerzą pierwotniaka w odchodach, zakażając więcej gryzoni, które wchodzą w kontakt z odchodami. Tutaj jest ten cykl życiowy (ma wiele etapów życiowych) z Wikipedii:



Pasożyty manipulujące zachowaniem swoich gospodarzy, by umożliwić swoje rozprzestrzenianie się – i, oczywiście, szerzenie się genów produkujących to zmieniające gospodarza zachowanie  - Richard Dawkins nazywa „Rozszerzonym fenotypem”, z tym nowym zachowaniem uważanym za cechę pasożyta, który je stworzył. Jakkolwiek pasożyt robi to, jest to cud ewolucji – skomplikowane „zachowanie” prostego organizmu, które powstało drogą doboru naturalnego.  


Do teraz zawsze sądzono, że w wypadku mrówek i ”produkujących zombie” grzybów, grzyb najeżdżał mózg gospodarza, zmieniając jego zachowanie w sposób adaptacyjny dla grzyba (proszę zauważyć „wyjaśnienie” Attenborough na tym wideo). Obecnie jednak nowy artykuł Maridel Fredericksen i in. pokazuje, że grzyb nie najeżdża mózgu, ale mięśnie we wszystkich częściach ciała (kliknij na link pod zrzutem z ekranu poniżej, pdf jest tutaj).  


Początkowo sądziłem, że grzyb w jakiś sposób manipuluje samymi ruchami mięśni mrówki, włącznie z niezbędnym zaciśnięciem żuwaczek na roślinie. Nie wydaje się jednak, by tak było. Inwazja mięśni może dostarczyć pożywienia pasożytowi, ale nie uważa się jej za sposób kontrolowania zachowania mrówki. Nowością jest więc to, że choć nadal nie wiemy, jak powstaje zachowanie „zombie”, wiemy, że nie chodzi o grzybiczną inwazję mózgu.


https://www.pnas.org/content/114/47/12590
https://www.pnas.org/content/114/47/12590

Zarówno grzyb, jak mrówka mogą być hodowane w laboratorium, a więc można przeprowadzać eksperymenty. Autorzy przeprowadzili eksperyment: zakazili mrówkę gmachówkę, Camponotus castaneus tym grzybem, a także kontrolnym grzybem, Beauveria bassiana, ogólnym patogenem, który nie zmienia zachowania mrówki.


Zakazili mrówki obydwoma grzybami i śledzili, gdzie poszła infekcja, przy pomocy kombinacji zabarwień, dając serię wycinków trzech części ciał mrówki, barwiąc te wycinki, trenując mikroskop „głębokim nauczaniem” AI, by odróżnić tkankę mrówki od tkanki grzyba i pieczołowicie zestawiając z powrotem te wycinki.


Znaleźli tkankę grzyba w całym ciele mrówki, ale nie w mózgu, mimo że mrówki zachowywały się jak zombie. To pokazuje, że zakażenie mózgu grzybicznymi strzępkami  (nitkowatymi elementami, z których zbudowana jest grzybnia) nie jest odpowiedzialne za zmianę zachowania mrówki.


Odkryli natomiast, że u większości mrówek różne strzępki grzyba łączyły się razem w sieć i że ta sieć często otacza mięśnie mrówki, a czasami najeżdża je. Tutaj jest zdjęcie pokazujące łączenie się strzępków; podpis jest z artykułu. „B” pokazuje przekrój strzępków tworzących wzajemne powiązanie:


<span>Fungal interactions observed in O. unilateralis s.l.-infected ant muscles. (A) Serial block-face SEM image showing fungal hyphal bodies (HB) and hyphae (arrowheads) occupying the spaces between ant mandible muscle fibers (M). Outlined boxes are shown larger in B and C. (Scale bar, 50 µm.) (B) Connections between hyphal bodies (arrows). (Scale bar, 10 µm.) (Inset) Close-up of connected hyphal bodies. (Scale bar, 1 µm.) (C) Muscle fiber invasion: hyphae have penetrated the membrane of this muscle fiber and are embedded within the muscle cell (arrows). (Scale bar, 10 µm.)</span>
Fungal interactions observed in O. unilateralis s.l.-infected ant muscles. (A) Serial block-face SEM image showing fungal hyphal bodies (HB) and hyphae (arrowheads) occupying the spaces between ant mandible muscle fibers (M). Outlined boxes are shown larger in B and C. (Scale bar, 50 µm.) (B) Connections between hyphal bodies (arrows). (Scale bar, 10 µm.) (Inset) Close-up of connected hyphal bodies. (Scale bar, 1 µm.) (C) Muscle fiber invasion: hyphae have penetrated the membrane of this muscle fiber and are embedded within the muscle cell (arrows). (Scale bar, 10 µm.)

To jest przekrój wycinka, kiedy jednak zestawia się wiele przekrojów, można zrekonsruować trójwymiarową strukture grzybicznej sieci, jak na ilustracji poniżej (podpis z artykułu):


<span>Three-dimensional reconstructions of fungal networks surrounding muscle fibers. (A) A single fiber of an ant mandible adductor muscle (red) surrounded by 25 connected hyphal bodies (yellow). Connections between cells are visible as short tubes, and many cells have hyphae growing from their ends. Some of these hyphae have grown along and parallel to the muscle fiber (arrowhead in Inset). This reconstruction was created using Avizo software. See also Movie S1 and interactive 3D pdf (Fig. S3). (B) Two different projections of a 3D reconstruction showing several muscle fibers (blue) and fungal hyphal bodies (red) from the same area as seen in A. This reconstruction was created using a method (developed here) that uses a U-Net deep-learning model.</span>
Three-dimensional reconstructions of fungal networks surrounding muscle fibers. (A) A single fiber of an ant mandible adductor muscle (red) surrounded by 25 connected hyphal bodies (yellow). Connections between cells are visible as short tubes, and many cells have hyphae growing from their ends. Some of these hyphae have grown along and parallel to the muscle fiber (arrowhead in Inset). This reconstruction was created using Avizo software. See also Movie S1 and interactive 3D pdf (Fig. S3). (B) Two different projections of a 3D reconstruction showing several muscle fibers (blue) and fungal hyphal bodies (red) from the same area as seen in A. This reconstruction was created using a method (developed here) that uses a U-Net deep-learning model.

Grzyb nie tylko otaczał mięśnie, ale w niektórych wypadkach przenikał same włókna mięśniowe, być może, jak sugerują autorzy, by zdobyć składniki odżywcze (grzyb kontrolny także to czasami robił). Nic nie wskazuje na to, że ten związek strzępków z mięśniami wpływa na zachowanie mrówki.


Nie mamy więc odpowiedzi na pytanie, jak grzyb zombie tworzy swoje magiczne działanie, ale jak tego nie robi – nie przez mózg.Nie znaczy to jednak, że zachowanie nie jest pośredniczone przez mózg, bowiem grzyb może wydzielać jakiś rodzaj cząsteczki, która działa na mózg i nie wymaga, by grzyb wchodził do mózgu. Jeszcze jest wiele rzeczy, których nie wiemy. Nie powinniśmy jednak wątpić, że manipulowanie zachowaniem mrówki jest istotnie wyewoluowanym, „rozszerzonym fenotypem” grzyba.

_______________

Fredericksen, M. A., Y. Zhang, M. L. Hazen, R. G. Loreto, C. A. Mangold, D. Z. Chen, and D. P. Hughes. 2017. Three-dimensional visualization and a deep-learning model reveal complex fungal parasite networks in behaviorally manipulated ants. Proceedings of the National Academy of Sciences 114:12590-12595.


Recent data on how the "ant-zombie" fungus works

Why Evolution Is True, 2 czerwca 2020

Tłumaczenie: Małgorzata Koraszewska